In 1560 kocht het Deventer stadsbestuur voor 102,5 goudgulden het boekenbezit van pastoor Phoconius. Nog datzelfde jaar gaf het stadsbestuur opdracht om ‘voir deze Stadtsboecken’ – 46 in totaal - een kast te maken. Met die eerste boekenkast ontstond de Stadsbibliotheek van Deventer. Op dit moment is het daarmee de oudste nog functionerende stadsbibliotheek in de Noordelijke Nederlanden.
Door de jaren heen werd de collectie uitgebreid met kloosterboeken uit Deventer en Diepenveen en met wetenschappelijke boeken voor het Athenaeum Illustre. Door deze hogeschool, opgericht in 1630, heeft de bibliotheek haar naam gekregen. In de negentiende eeuw groeide de collectie weer. In 1809 liet koning Lodewijk Napoleon drie kisten met veel gevraagde boeken in Deventer bezorgen. De collectie werd nog verrijkt in 1820. Toen werd het grootste deel van het boekenbezit van de opgeheven universiteit van Harderwijk aan Deventer toebedeeld.
Sinds 1 januari 2016 maakt de Athenaeumbibliotheek deel uit van de organisatie van de Bibliotheek Deventer. De collectie van de Athenaeumbibliotheek beslaat alle wetenschapsgebieden. In de 20ste eeuw kreeg de Athenaeumbibliotheek een wetenschappelijke steunfunctie. Vanaf dat moment werd vooral op het terrein van de geesteswetenschappen verzameld: geschiedenis, letterkunde, filosofie en archeologie. In het huidige verzamelbeleid wordt nadruk gelegd op de Moderne Devotie, Deventer en Overijsselse regionalia.
